Сюжет саги опирается на события, произошедшие за 400 лет до начала основной истории. Главный антагонист, темный маг Зереф Драгнил, потеряв семью, попытался воскресить погибшего младшего брата Нацу. В результате Нацу был воссоздан как сильнейший демон из книг Зерефа — E.N.D. (Etherious Natsu Dragneel), созданный с целью однажды уничтожить своего бессмертного создателя.
Драконы во главе с Игнилом не бросали юных Убийц Драконов: они запечатали свои души внутри их тел и переместились на 400 лет вперед через «Врата Затмения» в X777 год, чтобы остановить драконификацию учеников и дождаться эпохи высокой плотности магии для решающей битвы с обезумевшим драконом Акнологией. Параллельно выясняется, что под гильдией хранится кристальное тело основательницы Мавис — неисчерпаемый источник магии «Fairy Heart» (Lumen Histoire).
Кульминация наступает во время масштабной войны с империей Арвалес:
- Люси Хартфилия ценой колоссальной ментальной нагрузки переписывает древние руны в Книге E.N.D., успешно разрывая связь между жизнью Нацу и жизнью Зерефа.
- Нацу одолевает Зерефа, после чего Мавис дарует ему покой: их взаимная любовь активирует взаимное «Проклятие Противоречия», и они погибают вместе, растворяясь в сиянии.
- Все маги континента объединяют силы и сковывают физическое тело дракона Акнологии мощью абсолютной защиты «Fairy Sphere», пока семеро Убийц Драконов в ментальном измерении окончательно уничтожают его сущность.
Сериал завершается триумфальным празднованием в Магнолии и отправлением команды Нацу на легендарный, еще никем не покоренный «Столетний квест».