Ход расследования и заговор: Фильм начинается с того, что Ник и Джуди во время облавы на контрабандиста-муравоеда находят змеиную чешую. Поскольку рептилии 100 лет назад были изгнаны из города, это становится сенсацией. На гала-вечере клана рысей Линксли змей Гэри пытается похитить семейный дневник. Джуди и Ник вмешиваются, но Гэри случайно кусает шефа Бого, а патриарх Милтон Линксли обвиняет Джуди и Ника в сговоре со змеем. Герои становятся беглецами.
Суть исторической тайны: С помощью неуклюжего Поберта Линксли и подкастерши-бобра Нибблс герои узнают правду: 100 лет назад именно прабабушка Гэри — Агнес Де'Снейк — изобрела Погодные стены, позволившие климатическим зонам сосуществовать. Эбенезер Линксли украл её чертежи, убил свою черепаху-служанку и подставил Агнес. Это стало поводом для остракизма и изгнания всех рептилий, а их район был затоплен и засыпан снегом для расширения Тундратауна. Оригинальный патент Агнес спрятала в старом доме в скрытом районе Reptile Ravine. Чтобы прочитать карту в дневнике, требовалось тепловое зрение змеи.
Твист с Побертом Линксли: У Погодной стены Поберт раскрывает свои истинные намерения. Он не хотел помочь Гэри — он искал патент, чтобы уничтожить его и доказать своему жестокому отцу Милтону, что он «настоящий Линксли». Поберт вводит Джуди яд змеи, забирает единственный шприц-противоядие и оставляет её умирать.
Кульминация и Финал: Ник сбегает из-под стражи и прибывает на Погодную стену. В драке на краю обрыва шприц с противоядием летит в пропасть. Ник делает решающий выбор: вместо того чтобы самому победить Поберта, он ловит противоядие и бросает его Гэри, чтобы тот вколол его Джуди. Джуди спасена, Поберт побежден и арестован вместе со всей семьей Линксли. Герои находят оригинальный патент Агнес. Правда обнародована, рептилии с почетом возвращаются в Зверополис, а их район восстанавливается. В финале Ник и Джуди подтверждают свое нерушимое партнерство.
В сценке после титров на подоконник офиса напарников падает яркое птичье перо, предвещая, что в следующем фильме город откроет свои двери для пернатых.