В ходе разведки Джейк завоевывает доверие Оматикайя. Узнав о планах корпорации снести Древо Дома, Джейк пытается убедить племя уйти, признаваясь, что изначально был шпионом. Разгневанные На'ви связывают его и Грейс. В этот момент армада полковника Куоритча уничтожает Древо Дома ракетами. В хаосе гибнут сотни туземцев, включая вождя Этукана (отца Нейтири).
Джейка и Грейс спасает пилот Труди Чакон, но при побеге Грейс получает смертельное ранение. Чтобы вернуть доверие На'ви, Джейк рискует жизнью и оседлывает Торука — гигантского леоноптерикса, становясь легендарным вождем Торук Макто. На'ви прощают его. Джейк приносит умирающую Грейс к Древу Душ, чтобы Эйва перенесла ее сознание в тело Аватара. Перенос не удается: Грейс слишком слаба и умирает, успев сказать, что «видела Эйву».
Джейк объединяет все кланы Пандоры для защиты Древа Душ. В масштабной битве военные уничтожают большую часть сил туземцев, погибает Труди. В критический момент, когда кажется, что всё потеряно, на помощь На'ви приходит сама природа Пандоры: фауна планеты атакует людей. Джейк понимает, что Эйва услышала его молитву.
Куоритч в механическом экзоскелете пробирается к капсуле Джейка и разбивает стекло, из-за чего человеческое тело Джейка начинает задыхаться от ядовитого воздуха Пандоры. Нейтири убивает Куоритча из лука и спасает задыхающегося человека-Джейка, впервые видя его в настоящем обличии и произнося «I see you».
В финале остатки людей изгоняют с Пандоры обратно на Землю. В финальной сцене племя проводит ритуал перерождения у Древа Душ: сознание Джейка навсегда покидает его парализованное человеческое тело и полностью переносится в тело Аватара. Фильм завершается тем, что Аватар Джейка открывает глаза.